基于光遗传学技术的脑机接口研究进展

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孟兆阳,蒲江波,李向宁.基于光遗传学技术的脑机接口研究进展[J].中国生物医学工程学报,2024,43(2):204-213.

理解大脑如何活动，进而产生感知、认知和意识，是21世纪生物学的重要问题，也是神经科学的核心目标之一[1]。探测及编码大脑的活动不仅有助于我们理解其运行机制，而且也将对神经疾病的诊治产生深远影响。脑机接口是解开神经系统谜题的重要途径，并已受到各国脑计划的广泛关注。例如，美国脑计划(Brain Research through Advancing Innovative Neurotechnologies, BRAIN Initiative)旨在开发创新技术，以探究大脑细胞和回路如何以思维的模式相互作用，进而揭示大脑功能和行为之间的复杂联系[2]。中国脑计划则提出了一体两翼”框架，即以研究脑认知的神经原理为主体”,以研发脑重大疾病诊治新手段和脑机智能新技术为“两翼”,其中“脑机智能新技术”将基于脑机接口与人工智能技术，实现多感觉整合、决策、运动规划与协调等功能，使智能机器能够与人产生高度互动[3]。那么什么是脑机接口?它又如何实现脑与机器之间的交互?

脑机接口(brain-computer interface, BCI)是一种在脑神经与计算机之间直接建立单向或双向信号传输通道的系统[4]。其结构与工作原理(见图1)可概括为：1)在传感模块中，利用电极阵列或钙离子荧光探针等手段采集脑电信号；2)经过滤波等预处理，解码模块将信号再利用机器学习等算法提取出脑电特征；3)驱动模块根据解码出的脑活动信息，驱动机器终端，或者控制刺激器向大脑输入反馈，引发视觉、听觉和触觉等虚拟感觉[5]或增强脑功能[6][7]。

图1 脑机接口框架(SVM:支持向量机；ANN:人工神经网络)

根据探测脑电信号的方式，可以将脑机接口分为非侵入式与侵入式两种。非侵入式BCI只需将电极贴在头皮表面，通过头皮脑电图(electroencephalography, EEG)的方式获取脑电信号(见图2)。EEG常用于检测低频的皮层脑电活动(如睡眠记录)或者脑电特征提取(如P300信号与稳态视觉诱发电位)。EEG虽然安全、可接受度高，但是脑电信号易受到外界噪声的干扰。

图2 脑电记录的分类

此外，自发性脑电活动的解码通常需要受试者接受数周甚至数月的训练。与之相比，侵入式测量通过开颅手术将电极植入到目标脑区，获取皮层脑电图信号(electrocorticography, ECoG)[8]或大脑深处信号。它具备抗干扰能力强，信号的信噪比与精度较高的优点，并且能够更精确地分析神经元的电活动，例如4极电极，可从多方位探测并分离出单个神经元放电规律。但手术存在一定的风险，植入物容易引发免疫反应，导致信号质量变差。此外，封闭的生物组织环境对电极的信号传输与长期稳定性有较高要求[9]。

脑机接口通过刺激神经元向大脑反馈信息。然而，非侵入式的经颅电刺激或磁刺激的空间分辨率不足，无法调控特定类型的神经元活动。侵入式的电极阵列接口虽然能较精确地控制其作用范围内的神经元活动，但也存在以下缺点：1)侵入式电刺激有可能造成不可逆的神经损伤。来自电极的机械张力，可能损伤或切断毛细血管、神经元和神经胶质，导致神经元的丢失。电极的长期植入容易引发脑组织的炎症反应和慢性异物反应[10]。多通道的电极阵列还会造成组织位移，比如Utah电极阵列的每3 000个探针会造成约10 mm3的组织体积位移[11][12]。2)缺乏细胞类型的特异性与调控精度。在电极作用范围内的一群神经元均会对电刺激产生响应，并且无法区分不同种类的神经元。已有研究表明，同一脑区中不同类型的神经元在特定功能中可能扮演不同的角色，例如基底前脑的胆碱能神经元活动促进动物觉醒，而生长激素抑制素阳性神经元则促进睡眠，并且会通过突触连接抑制前者[13]。以上缺陷阻碍了脑机接口在神经系统研究中的应用，而与光遗传学技术的结合能够突破这些限制。

光遗传学(optogenetics)是一种新型的高精度神经元调控技术。它利用基因工程技术实现神经元中光敏离子通道蛋白的特异性表达，从而双向调控脑区或环路中某一类型的神经元群体。自2005年开始，光遗传学技术被广泛推广并用于神经环路功能解析[14],2010年入选Nature Methods年度技术。目前，光遗传学已成为成熟且稳定的神经元活动调控工具，推动着神经科学研究向细胞类型层面的细化[15][16]。

为使神经元可被光操控，首先通过转基因手段或注射改造后的病毒，让目标神经元表达光敏离子通道，随后向所在脑区植入光纤，通过光纤或者微型发光二极管(light-emitting diode, LED)发射特定波段的光信号来开放光敏离子通道，实现对神经元的调控。需特别指出，二元表达系统(binary expression system)能够特异性标记某种类型的细胞[17][18]。以Cre-loxP系统为例，使用转基因手段将Cre重组酶基因插入到指定分子标志物基因的表达窗口中。Cre重组酶会特异性识别病毒遗传序列中的两处loxP位点，当两个loxP位点位于一条DNA链上且方向相反时，Cre重组酶能倒位loxP位点间的目的基因序列，使之表达正常的蛋白，从而实现细胞类型特异性标记。

光遗传学技术有众多优点，包括：1)目标精准且具有特异性。通过对病毒或者非病毒载体的选择与改造，结合对应的转基因动物，可以靶定并调控目标脑区中特定类型的神经元或神经环路[19][20]。进一步，利用单细胞电穿孔技术能实现单个神经元的光敏离子通道表达[21],提高调控精度。2)响应速度快。光敏离子通道能够对特定波长的光迅速响应，且去除光刺激后蛋白构象能较快恢复。比如表达channelrhodopsin-2蛋白的神经元能够在毫秒级对450～490 nm蓝光刺激响应并产生动作电位，而移除光刺激后能够迅速恢复初态[14]。3)低侵入性。相较于电极阵列植入的潜在组织损伤风险，光遗传学技术通过光纤或微型LED[22]调控光透射范围内的神经元活动，减轻了对组织的贯穿损伤。此外，改造后的光敏离子通道[23]甚至能够被颅外光源激活，大幅降低了对生物组织的损伤。4)细胞活动的双向控制。通过光敏感的阳离子或阴离子通道，能够实现对目标类型神经元的激活或抑制[24]。5)装置简单轻巧。脑机接口只负责发出与接受光信号，因此对相关的技术和材料要求低，且便于实现无线传输，进一步降低对动物的活动限制[25]。

然而，由于受到病毒转染效率与转基因技术应用的限制[26],基于光遗传学的脑机接口在临床中的应用受到很大限制，目前主要用于动物实验，在闭环控制和虚拟感觉等研究中发挥作用；另一方面，为了减轻接口对神经组织的损伤以及对个体的活动影响，光遗传学脑机接口正在向集成化、微型化和高生物兼容性的方向发展。

为了实现精细、实时且无串扰地调控特定类型的神经环路，光遗传接口被广泛应用于动物的神经系统研究。本节将综述闭环光遗传脑机接口及其在虚拟感觉反馈中的应用，随后介绍脑-脑接口，进一步延伸BCI的应用范围。

1.1 闭环光遗传脑机接口

闭环系统是一个应用广泛的概念，指把部分或全部的控制系统输出量返回系统并进行负反馈控制，避免系统偏离预定目标。闭环光遗传脑机接口被广泛用于神经网络的调控，以帮助解析环路功能[27],治疗脑疾病[28][29]或反馈虚拟感觉[30]。在一项代表性研究[31]中，闭环光遗传脑机接口由光调制系统，电生理记录系统和闭环控制器构成(见图3)。在光调制系统中，激光光源产生的光信号由数字微镜器(digital micromirror device)根据编程指令调制后投射到小鼠的颅窗，产生预期的光强分布。返回的光信号经二色镜分离后，被电子倍增式电荷耦合元件(electron multiplication charge-coupled device, EMCCD)接收，从而通过图像定位神经元，并且根据血管直径变化判断刺激效果。同时，脑电信号经过前端预处理后被电生理记录系统收集，后者再将各个触点的脑电位传输给闭环控制器。闭环控制器解码这些信号，根据闭环算法修正光刺激脉宽。

图3 闭环光遗传脑机接口系统。

为了精确调控神经元的活动，图3(b)展示了闭环控制器根据算法实时地修正投射值：预设值(set point)与微电极阵列收集到的电信号相减，得到误差。误差乘以合适的系数K后得到修正后的投射值，再输入给空间光调制器开始下一轮投射。合适的参数选择可以控制神经元活动产生预期的振荡频率与幅度。

虚拟感觉反馈是闭环脑机接口的一个典型应用。尽管目前基于脑电信号解码操控的机械假肢已趋近成熟，满足了残疾人的基本活动需求[9][32],然而关于具有触觉反馈功能义肢的研究甚少。一方面，受到电极阵列的空间分辨率限制，同时满足脑电信号记录与触觉反馈信号的输入存在较大难题；另一方面对初级躯体感觉皮层(primary somatosensory cortex, S1)的电信号刺激可能会影响到邻近的初级运动皮层(primary motor cortex, M1)的电信号读取[33],因此对皮层的人工体感反馈存在很大挑战性。

得益于闭环光遗传接口的光、电通道分离的优点，有研究[30]在小鼠上实现了虚拟胡须触觉反馈。研究者采用电极阵列读取胡须初级运动皮层(whisker primary motor cortex, vM1)的脑电信号，提取动作电位，再由反馈控制器解码，对胡须初级触觉感受皮层(whisker primary somatosensory cortex, vS1)施加光刺激，并控制奖励给水[见图4(a)]。由于啮齿动物中vS1的单个桶状细胞簇接受来自单个胡须的输入，因此引发特定区域的桶状细胞簇的光激活就能使鼠脑中产生虚拟的棒状胡须刺激。

图4 体感反馈式光遗传脑机接口。

随后研究者利用虚拟触觉训练口渴状态的小鼠获得奖励，以验证该系统的有效性[见图4(b)]。投射到vS1的光刺激信号产生了胡须上的虚拟棒状接触感。当小鼠不间断地发出vM1脑区信号时，虚拟棒状触感随之移动，但只有在特定区间才会有给水奖励。小鼠需要通过伸舌来试探是否有给水奖励。实验结果表明，有光刺激反馈的小鼠舔水频率与成功率远高于没有光刺激反馈的小鼠，也就是说，小鼠适应了光遗传刺激产生的虚拟触觉并建立了触觉位置与奖励之间的联系。

该研究为未来设计具有精细触觉反馈的脑机接口假肢提供了一个设计思路。然而，单个手指上的触觉可能就比小鼠的胡须体感要复杂得多。另外，皮肤感受器包括了温度、接触、压力、痛觉等多种类型感受器，要实现拟真的人体机械假肢还有很长的路要走。

1.2 脑-脑接口

广义上说，脑机接口的终端并不限于机器。脑-脑接口首先读取出神经元放电信号，经过计算机处理，再反馈到本脑或其它的脑，从而构建脑-机-脑的信息传输通路。2013年有研究尝试通过将放大后的EEG电信号输入其它鼠脑，从而使两个小鼠直接交流，证明了脑-脑接口的可行性[34]。此外，利用皮层内置微电流刺激，可将供体鼠的皮层活动同步到多个大鼠的躯体感觉皮层[35]。

目前脑-脑接口的研究主要基于EEG[36],此类接口虽然侵入性小、接受度高[37],且较易实现多脑交互网络[38],但缺乏细胞类型特异性调控功能。光遗传脑-脑接口则更为适合针对特定神经元群体或环路的动物实验。例如Lu等[39]指出，后脑未定核(nucleus incertus, NI)中的神经介素B(neuromedin B, NMB)表达细胞可以控制个体的运动行为且与运动速度相关。随后，该研究团队用光遗传脑-脑接口实现了用单个小鼠的神经活动操控其他个体的运动[40]。为了检测NMB表达细胞的活动，使用了携带GCaMP6基因(一种绿色荧光钙指示剂蛋白，能够与胞内钙离子结合而改变荧光强度，间接反映细胞活动水平)的腺相关病毒，靶定主控鼠(master)的NMB表达神经元群体。对荧光信号实时解码并转换为激光脉冲输出给化身鼠(avatar),从而同步两鼠的运动行为如图5所示，其中转换函数f(x)如式(1),

式中，x为瞬时的钙信号。钙信号以每1.5 s为窗口进行采集，T_2为该窗口中的信号最大值。利用支持向量机(support vector machine, SVM),提取窗口内的信号特征，并划分为停止、加速、奔跑和停止等4类状态，T_1即停止与加速之间分界点时的钙信号值。当SVM判断该窗口时间段为减速时，输出信号为0;否则，输出频率为f(x)赫兹的激光脉冲序列，范围为20～50 Hz, 从而驱动化身鼠运动。

此接口验证了光遗传的双向性与生物个体间用脑机接口交流的可行性。光遗传技术既可以提取出表达细胞活动情况的光信号，也可以利用光信号引导细胞活动与生物行为。该研究有望用于治疗疾病导致的行动障碍。目前人类学习一套操作或流程主要靠语言描述或者模仿，但准确性和效率较低，不同人对同一段文字的理解也有偏差。未来脑-脑接口技术或许能够帮助人们迅速且准确地学习复杂的动作。此外，有研究表明NI神经元与记忆形成有关[41]。那么个体的记忆或意识也许可以通过脑机接口，传输给另一个体，或者读出并解码。

图5 光遗传脑-脑接口示意

尽管光遗传学手段具有细胞和环路特异性以及较高的时间和空间分辨率等优点[42][43][44],手术植入光纤的方式依旧存在组织损伤与感染的风险。光纤对脑组织挤压或者对毛细血管网的破坏可能会导致神经细胞的坏死与急性炎症反应[10][45],进而造成小胶质细胞与星形胶质细胞的聚集[46],这对脑区的神经元可塑性、群体活动和内环境稳态都会产生不利影响。而另一方面，接口处的光信号输入往往需要经过外部光纤传导[30][40],这意味着实验动物或使用者的活动能力与范围都将受到较大限制，因此这类系统可能引发实验动物的应激反应，无法研究自由活动的对象，而且难以应用于大型动物上。

针对上述难题，新型光遗传脑机接口应运而生。它是指采用生物兼容材料，将光电元件集成化，制成微型化的光遗传脑机接口。较为通用的设计是，在性质稳定且无害的基底材料(如聚酰亚胺)上，架设微型LED阵列和电极，再通过集成电路和蓝牙实现远程操控[47][48][49][50][51]。

为应对大脑皮层需要贴合表面，实现大面积探测的需求，研究者开发出高延展性的薄膜接口。薄膜接口可以像皮肤一样附着在大脑、心脏和肌肉等器官表面，进行健康监测[52]、诊断治疗[53]或机械控制[54]。薄膜型的光遗传脑机接口采用有机高分子材料与微型LED,在降低植入损伤的同时提升探测效能。例如光学无线集成电路(optical wireless integrated circuit, OWIC)[55]结合微型LED,硅电极，光电转换器等元件，能够通过光远程供能与传输信号，同时实现无线化与微型化。借助光刻技术，OWIC在单位面积上部署的传感器数量大幅增加。另一项研究在聚对苯二甲酸乙二醇酯薄膜上安装透明石墨烯微电极以代替了金属电极，消除了光刺激产生的电伪影，再结合微型LED芯片，研发出了紧凑型且可自我供电的闭环接口[56]。进一步，研究者们借助精巧的工程设计，使光电接口更轻更薄，期望达到微侵入探测的极限。超薄突触接口[57]通过深紫外光激活，能够模拟突触的信号传递与记忆形成功能。延展性光电集成神经接口[58](stretchable opto-electric integrated neural interface, SOENI)被用于躯体感觉皮层和躯体运动皮层的调控。该接口将多个3 × 3微电极阵列分散嵌入两个硅酮弹性基底层之间，微型LED则通过倒晶封装(flip-on-chip)方法连接在电极之间。在薄膜之间，微米级直径的金导线负责采集电信号或为LED供电，而控制电路被封装在远离刺激皮层的末端，因此膜状接口主要区域的厚度仅为200 μm。得益于材料的可延展和稳定性质，SOENI在拉伸和长时间磷酸缓冲盐溶液(phosphate buffer saline, PBS)高温浸泡测试中仍然可以正常工作。另一款配备有机LED(organic light-emitting diode, OLED)的柔性接口[22],其厚度仅为2～3 μm, 几乎不造成组织损伤。这种OLED[59]采用由亚苯基和芴等芳香化合物组成的共轭聚合物作为发光物质，使用NaF/Al作为电极，再附着在帕利灵基底层上。相较于传统的GaN型LED,OLED具有可塑性强，可用于功能磁共振成像的天然优势。但OLED的外量子效率较低，要达到与GaN型LED相同的照度则需要更高的功率。此外，不同于硬质干燥材料(如硅、聚合物或碳纳米管等),水凝胶具有与生物组织相似的潮湿柔软的特性，并且通过改变加工溶液成分可以增加神经刺激的电荷注入量，因而在神经接口研究中得到较好应用[60][61]。例如在PEDOT(poly(3,4-ethylenedioxythiophene))基底上集成化的光电神经接口[62],实现了对大鼠胚胎心肌细胞跳动频率的光触发控制。

薄膜型接口大幅降低了对脑组织的侵入性，却难以探测深层脑区的活动。对深层脑区的记录和刺激则需要更为精确地植入光纤或电极，这对材料的使用和设计提出了高要求。Shan Jiang等[63]研发了多功能空间扩展的深层脑区接口，其中每个接口包含4个柔性探针，利用热拉拔工艺将探针螺旋式缠绕，并通过调整加工参数确定旋进角度。每根探针带有6个凹槽，可根据需求插入光纤或电极，也可以直接用于递送药物。植入时，先将接口插入目标脑区上方，再插入柔性光纤或电极。基于螺旋角度和插入深度的计算，可以较准确地将多个探针分别植入不同位置，同时调控或监测多个亚区。为了减少人造植入物引发排异反应的风险[64],宾夕法尼亚大学的团队[65]将大鼠胚胎的皮质神经元播种在琼脂糖微管中，再向微管注入鼠尾胶原蛋白和粘连蛋白模拟细胞外基质，培养细胞生长轴突，从而制作出了“活电极”,再通过诱导细胞表达光敏离子通道蛋白或钙指示剂(如GCaMP蛋白),实现对脑区的调控或神经元活动监测。最近，该技术成功恢复了帕金森病大鼠的黑纹状体多巴胺通路[66]。

文中介绍了脑机接口的组成结构、分类以及优缺点，随后重点阐述了光遗传接口的独特优势，在动物实验中的应用以及新型材料接口的发展。

光遗传学脑机接口帮助研究者对特定类型的神经环路进行精细、复杂地调控。闭环光遗传脑机接口能够实时地监测和操控神经活动，体感反馈光遗传BCI在闭环接口的基础上，产生“以假乱真”的虚拟感觉并引导实验对象较快速、准确地产生预期行为。这些技术有望促进自我控制神经假肢的发展，并且可能彻底改变神经系统疾病的治疗方式[67]。而光遗传脑-脑接口扩展了BCI的应用范围，实现了脑与脑之间的直接交流。虽然仍需要更多的研究来发掘其潜力，但光遗传脑机接口在动物研究中的应用正推动着基础神经科学加速发展，并且将在感知功能恢复、脑疾病治疗和脑功能开发等重要领域带来革命性的进步。

传统光遗传脑机接口往往依靠导线或光纤收集或输入信号，增加了动物的头部负担与焦虑情绪，且难以应用于大型动物。因此微型化、无线化是新型光遗传脑机接口的重要发展方向。有机高分子材料赋予了接口较强的生物稳定性，让薄膜型接口可以微创地探测与刺激大面积的皮层区域。小接口也可以到达深层脑区：多功能接口能够通过单根集束纤维对不同靶点进行光、电和药物调控；活体接口使用人工培养的神经元轴突代替电极，利用光敏离子通道与钙记录蛋白实现调控与信号读取。

作为具备革命性应用潜力的前沿技术，脑机接口要向产业化和商业化方向发展，就迫切需要在概念术语、数据格式、架构范式和伦理安全等方面制定标准。目前已有一些组织对脑机接口制定了标准，比如国际标准化组织(International Organization for Standardization, ISO)制定的《信息技术脑机接口术语》[68]以及电气与电子工程师学会(Institute of Electrical and Electronics Engineers, IEEE)发布的《在体神经接口标准》[69],但是光遗传学BCI的标准化缺乏进展。电、光、磁等各种模态数据的同步记录与分析要求不同设备之间达成传输协议[70],但光电接口在信号质量、编解码速率、鲁棒性等方面缺乏评价指标。

尽管光遗传脑机接口在啮齿类动物的研究中发挥出色，其应用于非人灵长类或人体方面仍面临若干挑战：1)基因安全性与伦理风险。光敏离子通道的转基因表达是否对生物有潜在风险尚待研究。此外，临床上转基因治疗受到技术与伦理上的严格限制，目前光遗传治疗主要针对外周神经系统[19][71],因此，对疾病和疗法的合理选择至关重要。2)针对较大体积脑组织，亟需在植入的手术难度及接口的调控范围和使用寿命上取得突破。同时，在灵长类动物中实现可靠的光敏离子通道转导，需要在病毒结构与基因表达上做出改进[26]。3)能量堆积。长时间光刺激可能会产生热量积累，进而破坏细胞内正常蛋白的构象，因此严格的在体热检测与控制是必要的[72][73]。近期研究者开发了一种具有超高光敏感性的离子通道蛋白SOUL(step-function opsin with ultra-high light sensitivity),即使在小鼠深层脑区，该蛋白也能被颅外光源激活，有望成为低光功率调控的有力工具[23][74]。该蛋白的另一特点是，以一种类似开关的形式被激活/关闭，不需要持续的光刺激，因此降低了热量积累的风险。4)光伪影干扰。对微电极界面的光照可能产生伪电信号(原因尚不明确，或为光伏效应),这要求电极材料具有较好电荷转移能力和电稳定性，或采用透明电极[75][76]。

光遗传脑机接口的未来发展前景广泛，包括：1)结合多模态记录的脑机接口：相比于电极阵列，功能超声成像[77][78]和功能性磁共振成像[79]等神经活动探测技术具有非侵入性的优点，并具有较高时空分辨率[80][81]。这些技术与微侵入性的光遗传工具(如SOUL[23]或可被聚焦超声激发的纳米颗粒[82])的结合，将显著减少手术的创伤风险，提高使用者的接受度，扩展接口的应用面。2)硬件的革新，以求实现超长时程、高通量的低损伤记录与调控：透明电极[75][83]允许光学成像、光遗传刺激与电记录同时进行，将神经信号与成像数据的精确关联；生物兼容的有机材料[58][62]极大增强了接口的信号质量、使用寿命与安全性。3)从脑-机交互到脑-机智能：人工智能(artificial intelligence, AI)被广泛应用在神经元解码、编码方面[40][84],促进了人脑与机器之间高效交互。未来，随着AI技术的快速发展，脑机融合程度将不断提高。尽管在执行一些涉及决策、计划和创造力的复杂任务时，AI表现不尽如人意，但它在图像识别、大数据处理、趋势预测[85]等任务中表现优于人类。由于人类可以快速学习和掌握概念信息，基于BCI的混合智能系统可能将帮助人脑-人工智能协同适应学习，提升人类的信息处理和决策能力[86]。

光遗传技术为脑机接口研究提供了调控神经活动的新方法，在特定神经细胞活动与光信号之间建立桥梁。但科学与技术的进步不是一蹴而就的，基于光遗传技术的脑机接口距离实现临床应用还有很长的路。尽管转基因技术已被用于治疗疾病，但光遗传技术在临床的应用，尚需在遵循伦理标准的前提下解决安全性和稳定性等系列技术问题。随着基因工程与新型材料技术的发展，光遗传脑机接口在残疾人康复训练与机械义肢，治疗重大脑疾病方面将有望得到应用。再者，未来凭借光遗传学脑机接口高效的脑信息反馈能力，精确而实时的人机交互控制、意识交流和脑功能增强等技术均有望成为现实。

来源：中国生物医学工程学报

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